Wolkertshofen wird urkundlich 1183 erstmals erwähnt, als der Eichstätter Bischof Otto dem Domkapitel ein Gut in Wolkertshofen übergab, um damit die Abhaltung eines Jahrtagsamtes für sich und seine Familie zu sichern. Diese Besitzungen bestätigte 1186 Papst Urban III. 1245 schenkte Ulrich Moosbrunner den Schwestern von Weißenburg den Meierhof. Nach dem Aussterben der Grafen von Hirschberg wurde die Herrschaft über Wolkertshofen 1305 dem Hochstift Eichstätt zugesprochen. Seit 1325 hatte auch das Kloster Rebdorf in Wolkertshofen ein Gut, das ihm der Kaiserliche Hofmeister Heinrich Truchseß von dem Holenstein verkauft hatte.
Im Spätmittelalter dürfte die Friedhofsbefestigung entstanden sein, während der heute noch vorhandene Kirchturm bereits früher gebaut wurde. 1687 erhöhte der Eichstätter Hofbaumeister Jakob Engel den Kirchturm und reparierte die Friedhofsmauer. 1713 - 1715 wurde das barocke Langhaus errichtet. Aus dieser Zeit stammt im wesentlichen auch die barocke Innenausstattung der Kirche (Hochaltar, Kanzel, Rosenkranzmuttergottes). Älter sind allerdings die spätgotischen Seitenfiguren am rechten Altar, St. Quirinus und Johannes der Täufer (um 1480), sowie die Seitenaltäre (um 1650), während die Holzfigur der St. Anna erst später in die Kirche kam (Rokoko um 1740).
